Introducción

El carcinoma papilar de tiroides (CPT) es el tumor maligno endócrino más común y representa aproximadamente el 75% de todos los nuevos casos de cáncer tiroideo diagnosticados cada año en los Estados Unidos [1]. La extensión de la tiroidectomía y de la linfadenectomía ha estado rodeada de controversia desde su primer tratamiento a finales de la década de 1950 por Beahrs y Woolner [2] y Frazell y Foote [3]. En efecto, el tema de la linfadenectomía ha resurgido como una cuestión importante y altamente disputada en el nuevo milenio. Las metástasis microscópicas en los ganglios linfáticos regionales (MGL) han sido demostradas en tanto como el 80% de los pacientes con CPT [4], pero sólo cerca del 35% de esos pacientes tiene evidencia clínica de metástasis ganglionar al momento del procedimiento quirúrgico inicial [5]. Mientras esos ganglios metastáticos no presagian necesariamente un peor pronóstico al momento de la presentación [6], la resección puede minimizar la recurrencia de las MGL y de las reoperaciones [7,8].

Existe un consenso ampliamente diseminado entre las sociedades especializadas y expertos reconocidos internacionalmente en carcinoma tiroideo, de que la cirugía es el mejor tratamiento para la MGL cervicales [5,9-11]. Las normas actuales de la American Thyroid Association [10] para el manejo del CPT incluye las siguientes recomendaciones: “(R21) Se recomienda la ecografía preoperatoria de cuello para el lóbulo contralateral y los ganglios linfáticos cervicales (central y bilateral) para todos los pacientes sometidos a tiroidectomía por hallazgos citológicos malignos en la biopsia”. Además, en relación con los ganglios linfáticos del compartimiento lateral del cuello, la guía establece: “(R27) Para aquellos pacientes en quienes la enfermedad ganglionar es evidente clínicamente, en la ecografía preoperatoria, o al momento de la cirugía, la resección quirúrgica puede reducir el riesgo de recidiva y posiblemente la mortalidad. (R28) La disección de los ganglios linfáticos del compartimiento lateral del cuello debería ser realizada en los pacientes con linfadenopatía metastática cervical comprobada por biopsia, detectada clínicamente o por imágenes”. Tanto la American Association of Clinical Endocrinologists como la American Association of Endocrine Surgeons concuerdan en que es apropiado resecar todos los ganglios linfáticos agrandados. tanto del compartimiento central como del compartimiento lateral del cuello.

Facilitado por los avances tecnológicos incluyendo la ecografía de alta resolución y el desarrollo de la hormona sintética humana recombinante estimulante de la tiroides, los endocrinólogos a lo largo de toda la nación americana han adoptado un nuevo algoritmo de manejo intensivo postoperatorio [10,11]. Como resultado de ello, las MGL son detectadas mucho más rápidamente (hasta en un 40%) después del manejo quirúrgico tradicional.
Desde la disección radical del cuello clásica, removiendo los compartimientos I al V [3,12] hasta el desarrollo de un abordaje más conservador para el CPT en el que el músculo esternocleidomastoideo, el nervio espinal accesorio y la vena yugular interna fueron preservados. Esto fue llamado “disección radical del cuello modificada” y fue recomendada por Bocca y Pignataro [13,14] como enteramente suficiente para el control del cáncer. Ellos advirtieron que “la radicalidad debía ser concebida en contra del cáncer y no en contra del cuello”.  Aunque una clasificación publicada de las disecciones del cuello ha sugerido que el término “disección selectiva” se aplica cuando 1 o más grupos ganglionares linfáticos, que normalmente estarían incluidos en la disección radical del cuello desde el nivel I al V, son preservados [15], los términos disección radical modificada del cuello y “disección funcional del cuello” son aún ampliamente utilizados para describir la limpieza de los ganglios en los compartimientos II a V.

Cuando se identifican MGL laterales en el cuello (compartimientos II a V), la intención es disecar los ganglios completamente para minimizar el riesgo de reincidencia del CPT, pero procediendo sin daño y evitando la disección radical innecesaria. Después del análisis de 774 pacientes con CPT operados primariamente en la Clínica Mayo desde 1999 hasta 2007, se desarrolló una estrategia quirúrgica global para minimizar la recidiva de la enfermedad pero preservando la seguridad de la tiroidectomía y de las disecciones central y lateral del cuello. En este artículo se discute el fundamento y los resultados de la ecografía preoperatoria, el abordaje general de los autores para examinar los ganglios linfáticos en el CPT y una descripción detallada del métodos para la disección lateral del cuello orientada por compartimientos. Esto está completamente ilustrado, con una serie de figuras que combinan fotografías intraoperatorias tomadas a lo largo de la disección radical modificada del cuello, suplementadas con ilustraciones médicas para mejorar y enfatizar la importancia de la anatomía quirúrgica y de las técnicas.

Ecografía preoperatoria

La ecografía preoperatoria es valiosa para detectar y localizar con precisión los ganglios linfáticos laterales del cuello no palpables, en el 15% de los pacientes [16]. Además, aún cuando los ganglios sean palpables, la ecografía altera la extensión de la resección en el 40% de los pacientes, por su habilidad para evaluar todo el cuello [16]. Aproximadamente, en el 40% al 45% de los pacientes que tienen una disección ganglionar en el compartimiento central, se comprueba que tienen ganglios positivos [16,17].

Dos puntos importantes para enfatizar son: (1) la ecografía es bastante insensible para los ganglios centrales antes de las exploraciones cervicales primarias y (2) aún si un solo ganglio es identificado por la ecografía preoperatoria, ya sea en el cuello central o lateral, el paciente puede tener múltiples ganglios comprometidos, indicando la necesidad de una disección en bloque más completa.

Abordaje general para la disección de los ganglios linfáticos en el CPT

Primero, los ganglios submentonianos, submandibulares, parotídeos y retroauriculares virtualmente nunca son disecados en el CPT [18]. Segundo, el compartimiento central ( compartimiento VI) en la práctica de los autores, es disecado rutinaria y completamente en el CPT. Tercero, los compartimientos clave laterales son el III, IV y el aspecto anterior del nivel V (posterior al músculo esternocleidomastoideo, pero sin extender formalmente la disección hasta el músculo trapecio). Esos son los compartimientos laterales que son disecados rutinariamente en bloque en el CPT con MGL. Sin embargo, si por palpación o por ecografía preoperatoria, se sospecha la existencia de ganglios positivos en el nivel II, este compartimiento es incluido en la disección en bloque. Cuarto, los ganglios mediastinales por debajo de la arteria innominada son raramente disecados en el CPT.

Técnica operatoria

La técnica operatoria es ilustrada con una combinación de fotografías intraoperatorias y dibujos artísticos médicos.

Planificación de la incisión

No se usó medicación relajante muscular de largo efecto para permitir la conducción nerviosa motora normal y la contracción muscular a lo largo de la disección del cuello (Figura 1).

•  FIGURA 1: Incisión para la disección radical modificada del cuello, colgajos subplatismales y disección entre el músculo esternocleidomastoideo (3) y los músculos pretiroideos. (1) platisma. (2) fascia cervical anterior

Una incisión estándar en collar es realizada aproximadamente a 2 traveses de dedo por arriba de la horquilla esternal. La extensión vertical de la incisión se dirige hacia arriba, a lo largo del borde anterior del músculo esternocleidomastoideo y depende de la extensión de los ganglios linfáticos involucrados metastáticamente, indicada por la ecografía preoperatoria A menos que los ganglios metastáticos estén definidos en el compartimiento II, la extensión superior de la incisión es determinada por la intención de disecar los niveles III, IV y el aspecto anterior del nivel V, así como también por el hábito físico del paciente. Si los ganglios del nivel II son disecados, la incisión es significativamente más larga que si sólo se disecan los compartimientos usuales.

Una vez que se hace la incisión, el colgajo subplatismal superior es disecado medialmente hasta el cartílago tiroides y tan lejos superiormente como sea necesario, por delante de la arteria carótida y de la vena yugular interna (VYI).

Exposición de la VYI y de la carótida

El plano entre el músculo esternocleidomastoideo y los músculos pretiroideos es abierto mediante la disección de todo el borde medial del esternocleidomastoideo, que es retraído lateralmente con dos separadores de bocio durante toda la disección. El músculo omohioideo es identificado, rodeado, disecado superior y lateralmente y escindido, exponiendo consecuentemente la VYI y la arteria carótida común (Figura 2).

•  FIGURA 2: aislamiento y resección del músculo omohiodeo.

MGL anteriores a la arteria carótida

Ya sea en este momento o más tarde en la disección, los ganglios ubicados por delante de la VYI y de la arteria carótida alrededor del nivel del cartílago tiroides son resecados. Estos ganglios son a menudo pasados por alto a menos que sean deliberadamente buscados por el cirujano.

La disección lateral se inicia aproximadamente a 2-3 cm por encima de la clavícula, incidiendo la fascia que cubre a la VYI a lo largo de su borde lateral. Nótese el ganglio linfático azul, que tiene una apariencia clásica dada por un CPT metastático, con líquido quístico en el ganglio causando el color azul (Figura 3).

• FIGURA 3: disección inicial a lo largo del borde lateral de la vena yugular interna (2) por arriba del nivel de la clavícula. (1) arteria carótida común. (3) ganglios yugulares anteriores. MECM: músculo esternocleidomastoideo.

Disección de la VYI para localizar el piso del cuello

Una vez que la VYI es adicionalmente movilizada superior e inferiormente, es retraída medialmente y elevada anteriormente utilizando un separador para vena. Esto expone el tejido areolar por detrás de la VYI, extendiéndose hacia abajo sobre el músculo escaleno anterior. Este espacio es fácilmente abordado y disecado en forma roma, facilitando la identificación del nervio frénico corriendo verticalmente sobre el músculo escaleno anterior. La identidad del nervio puede ser confirmada mediante un suave pinchazo, causando la contracción del diafragma e hipo (Figura 4).

• FIGURA 4: exposición del músculo escaleno anterior y del nervio frénico. (2) Arteria carótida común. (1) Vena yugular interna.

Disección y protección de las estructuras de la vaina carotídea y del conducto torácico

La arteria cervical transversa (una rama del tronco tirocervical) cursa lateralmente a través del músculo escaleno anterior, por delante del nervio frénico y puede ser una guía útil para ubicarlo (Figura 5).  Esta arteria puede ser sacrificada, si es necesario, protegiendo cuidadosamente el nervio subyacente.

•  Figura 5: disección en bloque de los ganglios linfáticos de la vena yugular interna (2) y exposición del piso del cuello. (1) arteria carótida común. (3) ganglios linfáticos yugulares. (4) nervio frénico. (5) significa músculo escaleno anterior. (6) plexo braquial. (7) músculo escaleno medio. (8) músculo esternocleidomastoideo. (9) conducto torácico. (10) vena subclavia.

Durante la movilización de la VYI debe procederse suavemente para evitar la venotomía con la consiguiente hemorragia y riesgo de embolia aérea. El resto de la disección se realiza con una combinación roma y aguda y uso extenso pero cuidadoso del electrobisturí. La arteria carótida y el nervio vago son identificados y protegidos a lo largo de la disección restante, junto con la VYI.

A medida que la disección progresa hacia abajo, a lo largo del borde lateral de la VYI, se debe tener cuidado de no disecar la vena subclavia cuando se une con la VYI.
En la base del lado izquierdo del cuello, a corta distancia por detrás de la VYI, desde medial a lateral, está el conducto torácico, que desciende para entrar en la confluencia de la VYI y de la subclavia. Es muy vulnerable a la injuria, especialmente si los ganglios linfáticos metastáticos agrandados comúnmente hallados oscurecen la visión del cirujano. Sin embargo, si es lesionado en adultos, el conducto torácico puede ser ligado sin causar daño.
Los ganglios del compartimiento lateral inferior son elevados superiormente mediante la disección lateral a través de la base del cuello, encontrando pequeñas venas que pueden ser clipadas o ligadas. Esto expone completamente el músculo escaleno anterior y, con disección roma adicional y elevación anterior del paquete ganglionar, el plexo braquial puede ser identificado palpatoriamente y visualmente, cursando entre los músculos escaleno anterior y medio.

Preservación del plexo cervical

El paquete es luego retraído anteromedialmente una vez que es liberado de sus fijaciones. Los nervios individuales del plexo cervical, que son sensitivos (excepto el nervio frénico y el ansa cervicalis [asa cervical]) son ubicados y preservados. Los ganglios posteriores a este plexo son separados de sus fijaciones posteriores laxas y retirados entre los nervios (Figura 6).

•  FIGURA 6: disección del plexo cervical (6) y del nervio espinal accesorio (extensión hacia el nivel II). (1) vena yugular interna. (2) nervio frénico. (3) músculo escaleno anterior. (4) plexo braquial. (5) músculo escaleno medio. (6) plexo cervical.

Ubicación y orientación del nervio espinal accesorio

Por encima de los nervios del plexo cervical está el nervio espinal accesorio que tiene un curso oblicuamente vertical a este nivel. El uso cuidadoso del cauterio con baja energía estimulará a este nervio antes de efectivamente hallarlo. Una vez que es evidente la estimulación del trapecio, el nervio puede ser identificado y cuidadosamente disecado superiormente sin usar el electrobisturí.

Luego de separar los ganglios de este nivel de los vasos y del nervio espinal accesorio, el paquete entero de ganglios es resecado, orientado y enviado a anatomía patológica, completando la disección (Figura 6b y 7).

• FIGURA 7: disección del nivel II exponiendo el músculo digástrico (1) y el nervio espinal accesorio (2).

Riesgos y complicaciones

Los riesgos de la disección radical modificada del cuello incluyen los problemas comúnmente descritos de hemorragia, infección y demás complicaciones postoperatorias usuales. Las complicaciones potenciales específicas del procedimiento pueden ser caracterizadas por grupos anatómicos.

Nervios

1. Vago (X). Si el nervio vago es lesionado en el cuello, resultará parálisis vocal unilateral, dado que el nervio laríngeo recurrente es parte del vago a ese nivel.

2. Espinal accesorio (XI). La principal discapacidad con este nervio es el síndrome del hombro, que incluye debilidad del músculo trapecio con la limitación resultante en la abducción del hombro, rigidez y rotación escapular anormal.

3. Frénico. El daño del nervio frénico resulta en una elevación unilateral del diafragma y posible compromiso de la función respiratoria.

4. Hipogloso (XII). Una rara lesión de este nervio lleva a la disfunción de la lengua y desviación de la misma hacia el lado afectado [19].

5. Cadena simpática. Ubicada posteriormente a la vaina carotídea, la lesión de esta estructura produce un síndrome de Horner.

6. Rama mandibular marginal del facial (VII). Mientras que el daño de este nervio debería ser casi siempre excluido por la extensión de la disección en el CPT, su curso anatómico profundo por debajo del nivel de la mandíbula debería ser tenido en mente. Su lesión causa una caída estéticamente severa del ángulo de la boca, asociado con babeo.

7. Plexo braquial. Debido a su localización profunda y su curso entre los músculos escalenos anterior y medio, la lesión de estos nervios es extremadamente rara, pero podría ser grave, dependiendo de los nervios específicamente afectados.

8. Plexo cervical cutáneo. El daño de estos nervios en el pasado ha sido una consecuencia anticipada de la operación. No obstante, la preservación de los mismos puede realizarse regularmente, manteniendo la sensibilidad del tórax superior y lateral.

Vasos

1. Arteria carótida. La laceración o la rotura se asocia habitualmente con radioterapia previa o reoperaciones con marcada cicatrización. Puede provocar un accidente cerebrovascular o la muerte. Puede ocurrir bradicardia significativa durante la disección alrededor del bulbo carotídeo en la bifurcación.

2. Vena yugular interna. La laceración o la avulsión de pequeñas tributarias es molesta pero rara vez seria y generalmente es reparada mediante sutura vascular. La vena puede ser sacrificada unilateralmente sin graves consecuencias. La embolia aérea debe ser prevenida cuando los pacientes están colocados en posición de Trendelenburg invertido y se provoca una apertura en la vena.

Linfáticos

La lesión del conducto torácico puede ser remediada con ligadura sin complicación en los adultos. Sin embargo, una fístula quilosa persistente de gran volumen puede ser un problema. Intraoperatoriamente, el líquido linfático es aproximadamente claro e incoloro, en contraste con el carácter lechoso que desarrolla postoperatoriamente después de la alimentación. Una fístula linfática de bajo volumen se vuelve evidente en los primeros 2 a 4 días postoperatorios, pero frecuentemente se cierra en los siguientes días. Los autores tuvieron un único paciente con una fístula linfática con un débito de 300 ml diarios que respondió prontamente y dramáticamente a la administración de somatostatina. Troncos linfáticos similares pero menos prominentes pueden ser encontrados justo lateralmente a la base de la vena yugular interna derecha y deben ser manejados de manera similar a la del conducto torácico.

Conclusiones

La controversia en relación con el manejo apropiado de los ganglios linfáticos metastáticos en el CPT está aún por ser resuelta. No obstante, cuando el cirujano elige realizar la disección de los ganglios laterales del cuello, la descripción presentada brinda un método minucioso, orientado por compartimientos, cosméticamente razonable y seguro para la linfadenectomía. La frecuencia de la recidiva de los ganglios linfáticos en el campo operatorio cuando esta técnica ha sido utilizada es de aproximadamente el 5%. Las reoperaciones requieren a menudo una estrategia diferente, pero deberían ser raramente necesarias si se sigue completamente este esquema de manejo.

♦ Comentario y resumen objetivo: Dr. Rodolfo D. Altrudi

Bibliografía

1. Jemal A, Murray T, Ward E; et al. Cancer statistics. CA Cancer J Clin. 2005;55(1):10-30.
2. Beahrs OH, Woolner LB. The treatment of papillary carcinoma of the thyroid gland. Surg Gynecol Obstet. 1959;108(1):43-48.
3. Frazell EL, Foote FW Jr. Papillary cancer of the thyroid: a review of 25 years of experience. Cancer. 1958;11(5):895-922.
4. Noguchi S, Murakami N. The value of lymph-node dissection in patients with differentiated thyroid cancer. Surg Clin North Am. 1987;67(2):251-261.
5. Schlumberger MJ. Papillary and follicular thyroid carcinoma. N Engl J Med. 1998;338(5):297-306.
6. Hay ID, Thompson GB, Grant CS; et al. Papillary thyroid carcinoma managed at the Mayo Clinic during six decades (1940-1999): temporal trends in initial therapy and long-term outcome in 2444 consecutively treated patients. World J Surg. 2002;26(8):879-885.
7. Sywak M, Cornford L, Roach P, Stalberg P, Sidhu S, Delbridge L. Routine ipsilateral level VI lymphadenectomy reduces postoperative thyroglobulin levels in papillary thyroid cancer. Surgery. 2006;140(6):1000-1007.
8. Kouvaraki MA, Lee JE, Shapiro SE, Sherman SI, Evans DB. Preventable reoperations for persistent and recurrent papillary thyroid carcinoma. Surgery. 2004;136(6):1183-1191.
9. Mazzaferri EL, Kloos RT. Clinical review 1238: current approaches to primary therapy for papillary and follicular thyroid cancer. J Clin Endocrinol Metab. 2001;86(4):1447-1463.
10. American Thyroid Association Guidelines Taskforce. Management guidelines for patients with thyroid nodules and differentiated thyroid cancer. Thyroid. 2006;16(2):1-33.
11. Cobin RH, Gharib H, Bergman DA; et al, Thyroid Carcinoma Task Force; American Association of Clinical Endocrinologists; American College of Endocrinology. AACE/AAES medical/surgical guidelines for clinical practice: management of thyroid carcinoma [correction appears in Endocr Pract. 2008;14(6):802-803]. Endocr Pract. 2001;7:202-220.
12. Beahrs OH, Gossel JD, Hollinshead WH. Technic and surgical anatomy of radical neck dissection. Am J Surg. 1955;90(3):490-516.
13. Bocca E, Pignataro O. A conservation technique in radical neck dissection. Ann Otol Rhinol Laryngol. 1967;76(5):975-987.
14. Bocca E. Conservative neck dissection. Laryngoscope. 1975;85(9):1511-1515.
15. Robbins KT, Medina JA, Wolfe GT, Levine PA, Sessions RB, Pruet CW. Standardizing neck dissection terminology. Arch Otolaryngol Head Neck Surg. 1991;117(6):601-605.
16. Stulak JM, Grant CS, Farley DR; et al. Value of preoperative ultrasonography in the surgical management of initial and reoperative papillary thyroid cancer. Arch Surg. 2006;141(5):489-496.
17. Kouvaraki M, Shapiro S, Fornage BD; et al. Role of preoperative ultrasonography in the surgical management of patients with thyroid cancer. Surgery. 2003;134(6):946-955.
18. Caron NR, Clark OH. Papillary thyroid cancer: surgical management of lymph node metastases. Curr Treat Options Oncol. 2005;6(4):311-322.
19. Uchino S, Noguchi S, Yamashita H, Watanabe S. Modified radical neck dissection for differentiated thyroid cancer: operative technique. World J Surg. 2004;28(12):1199-1203.