Introducción
Una de las complicaciones más comunes durante la cirugía tiroidea/paratiroidea es la lesión del nervio laríngeo recurrente (NLR). La lesión del nervio puede resultar en una morbilidad substancial, incluyendo disfonía paralítica temporaria o permanente y disfagia. Se han reportado tasas de lesión permanente del nervio tan altas como el 10% [1-3]. Una razón para esa alta tasa de lesión inadvertida, son las variaciones anatómicas frecuentes del NLR. Esas variaciones incluyen una relación variable con las ramas de la arteria tiroidea inferior, el nervio laríngeo inferior no recurrente y las ramas extralaríngeas.

El NLR cursa usualmente entre las 2 ramas de la arteria tiroidea inferior; no obstante, no es aconsejable usar a la arteria tiroidea inferior como una referencia anatómica para identificar al NLR, debido a su imprevisibilidad anatómica [4]. Dentro de la laringe, las ramas individuales corresponden a los músculos laríngeos intrínsecos; sin embargo, se ha descrito la ramificación extralaríngea del NLR [5-10]. Esa división puede ocurrir en los últimos 1 a 2 cm antes de que el NLR ingrese en la laringe, cerca del ligamento de Berry. Ese sitio representa la región de la rodilla del NLR y es el de más riesgo para el nervio [5,11,12].

La función de las ramas anterior y posterior de la bifurcación extralaríngea del NLR no ha sido totalmente descrita. Algunos autores han sugerido que ambas ramas contienen una mezcla de fibras motoras y sensitivas [13], mientras que otros han sugerido que cada rama contiene fibras motoras y sensitivas separadas [14]. La importancia de la ramificación del NLR en la posición extralaríngea y su relación con la parálisis del nervio son desconocidas. Es posible que, si las fibras motoras están sólo en la rama anterior y que esa rama es seccionada inadvertidamente, porque el cirujano cree que la rama posterior es la única rama del NLR, entonces esa sección inadvertida puede explicar la parálisis del NLR con una aparente preservación intacta del nervio [15]. El reconocimiento de la ramificación extralaríngea del NLR es, por lo tanto, importante, porque la sección inadvertida de una rama puede llevar a complicaciones postoperatorias, a pesar de que el cirujano crea que el nervio fue preservado.
Este estudio apunta a expandir la literatura sobre la prevalencia de la bifurcación extralaríngea del NLR y a  determinar la ubicación de las fibras motoras dentro de las ramas del mismo.

Métodos
El grupo de estudio consistió en 99 pacientes consecutivos sometidos a cirugía tiroidea/paratiroidea en la práctica de un único cirujano endócrino, entre noviembre de 2008 y diciembre de 2009 (Ver Tabla). Los datos demográficos y la anatomía del NLR fueron documentados al final de cada caso e ingresados en una base de datos prospectiva. Los datos operatorios obtenidos incluyeron el tipo de operación, el número de nervios bifurcados sobre el lado derecho e izquierdo, nervios no recurrentes, relaciones anatómicas y curso de la ramificación extralaríngea y distancia del punto de ramificación. Este estudio recibió la aprobación del comité institucional de revisión.

• TABLA: Información de los pacientes, procedimiento y hallazgos del NLR

Se realizó la identificación rutinaria y disección del NLR durante todos los procedimientos quirúrgicos. La técnica operatoria adoptada y el método empleado para exponer el nervio fueron iguales para todos los pacientes. Los pacientes que fueron sometidos específicamente a una paratiroidectomía fueron excluidos, porque la disección completa del NLR no es siempre rutinaria. Típicamente, el NLR fue identificado y preservado a nivel de la arteria tiroidea inferior sin interrumpir el flujo sanguíneo a la glándula paratiroidea inferior. Se disecó completamente el lóbulo tiroideo desde la superficie anterior y medial del NLR hasta el nivel de su entrada por debajo del músculo cricofaríngeo. Durante esa disección, se volvió aparente si estaba presente o no la bifurcación o trifurcación del nervio (Figura).

• FIGURA: NLR bifurcado en la derecha, antes de entrar en la laringe, en una rama anterior y posterior

Se midió rutinariamente la distancia en milímetros entre el punto de bifurcación o trifurcación y la entrada del NLR en la laringe, por debajo del cricofaríngeo y se la definió como la distancia del punto de ramificación [16]. Las ramas posteriores que se dirigían sólo al esófago no fueron incluidas como nervios bifurcados. Sólo los nervios bifurcados, con ambas ramas ingresando a la laringe bajo el cricofaríngeo, fueron contabilizados como nervios ramificados.
La estimulación del nervio utilizando un sistema comercialmente disponible (Xomed NIM System; Medtronic USA, Inc., Jacksonville, FL) se realizó en todos los pacientes para identificar y ayudar en la disección del nervio. Los pacientes fueron anestesiados, ya sea con un relajante muscular de acción corta o sin nada. Al momento de la intubación con el tubo endotraqueal Medtronic EMG (Medtronics, Minneapolis, MN), los 2 electrodos que están incrustados en la pared del tubo fueron posicionados cuidadosamente sobre el lado derecho e izquierdo y asentados entre las cuerdas vocales verdaderas. Se colocaron cables a tierra en el tejido celular subcutáneo del área preesternal. Los electrodos, cables a tierra y estimulador nervioso se conectaron con el dispositivo de monitoreo Medtronic y se probaron. Se estimuló el NLR a nivel de la arteria tiroidea inferior, por debajo del sitio de ramificación, si estaba presente. Si estaban presentes, tanto las ramas anterior y posterior del NLR fueron estimuladas por separado. Un neuroestimulador de mano graduado a 1 mAmp fue usado para registrar la estimulación con un umbral establecido a 100 microvoltios, indicando la presencia de fibras motoras.

En todos los pacientes incluidos en el estudio, cada lado de la glándula tiroides o el lado del cuello operado fueron considerados como entidades separadas en el análisis de los datos. Todos los pacientes fueron sometidos a laringoscopía flexible preoperatoria. No se identificaron parálisis preoperatorias del NLR. La parálisis permanente del NLR se definió como la persistente por más de 6 meses. Similarmente, todos los pacientes fueron sometidos a laringoscopía postoperatoria por el cirujano actuante, dentro de las 2 semanas después de la operación.

Resultados
El NLR fue expuesto e identificado en todos los 99 pacientes. Hubo 81 mujeres (82%) y 18 hombres, con una relación mujer a hombre  de 4,5:1. La edad media fue de 48 años (rango, 15-80). Hubo un total de 29 tiroidectomías totales, 51 hemitiroidectomías, 16 paratiroidectomías (sólo 4 sometidas específicamente a paratiroidectomía) y 3 disecciones de ganglios linfáticos centrales. Se obtuvo información operatoria sobre un total de 137 NLR (derecha: 69; izquierda: 68). Sólo los NLR dividiéndose a una distancia igual o mayor a 5 mm fueron considerados como bifurcados. Dieciséis (12%) de los 137 NLR divididos a una distancia menor a 5 mm no fueron considerados como bifurcados y fueron excluidos. Adicionalmente, los 4 pacientes que fueron sometidos específicamente a paratiroidectomía fueron excluidos, porque no requirieron una exposición completa del nervio. Globalmente, 46 (34%) de los 137 NLR estuvieron bifurcados, con una distribución de 27 (50%) sobre la derecha y 19 (41%) sobre la izquierda. De los 44 pacientes disecados bilateralmente (29 tiroidectomías totales, 12 paratiroidectomías y 3 disecciones ganglionares linfáticas centrales) la bifurcación bilateral ocurrió en 12 (27%) de ellos. No se identificaron nervios laríngeos inferiores no recurrentes. La distancia media (y rango) desde el punto de bifurcación del NLR a la entrada bajo la membrana cricotiroidea, fue de 8,3 mm (5-11 mm) sobre la derecha y 7,5 mm (5-10 mm) sobre la izquierda.

Todos los 46 NLR ramificados fueron evaluados para la función motora. En todos (100%) las fibras motoras de las cuerdas vocales se localizaron exclusivamente en las ramas anteriores del NLR y ninguna se ubicó en las ramas posteriores. Las ramas anteriores exhibieron actividad electrofisiológica aumentada con la estimulación. No hubo evidencia de fibras motoras en la rama posterior en ningún paciente. No se identificaron parálisis postoperatorias permanentes de las cuerdas vocales.

Discusión
Un conocimiento anatómico preciso del patrón de ramificación extralaríngea del NLR tiene implicaciones operatorias importantes; la lesión de un ramo sensitivo no tiene un resultado crítico inmediato, pero la sección de un ramo motor causa una parálisis laríngea, que puede llevar a una dificultad respiratoria marcada, si es bilateral [14,17]. Los cirujanos han descrito desde hace mucho varios métodos, mediante los cuales se puede evitar la lesión del NLR durante la operación sobre la glándula tiroides. En el pasado, la mayoría de los cirujanos ha evitado las disecciones en la cercanía del NLR para evitar su lesión. Los cirujanos han aconsejado la disección rutinaria del NLR y la disección por todo su curso podría lograr tasas mínimas de lesión del nervio [18-20]. El conocimiento preciso del curso, variaciones y anomalías del NLR ayudará para evitar su lesión durante la cirugía tiroidea. El concepto de “encontrar” rutinariamente el NLR y utilizar la técnica de la disección capsular ha sido aconsejado como la técnica a emular para evitar la lesión del nervio [21]. Actualmente, los cirujanos endócrinos deberían considerar como inaceptable no identificar el NLR durante la tiroidectomía. La identificación y preservación del nervio laríngeo recurrente es esencial para evitar su lesión.

Este estudio prospectivo de la anatomía del NLR demostró una alta incidencia de bifurcación extralaríngea. De hecho, se encontró que 34% de los NLR se bifurcaban antes de entrar en la laringe. Aunque algunos investigadores han reportado una incidencia menor de esa variación anatómica, incluyendo Serpell y col. [14], 24% en 838 nervios y Hisham y Luckman [22], 33% en 491 nervios. Otros han reportado tasas mayores, incluyendo Ardito y col. [5], 72% en 2.626 nervios, Katz [28], 58% en 721 nervios, Rustad [12], 43% en 100 nervios y Nemiroff y Katz [7], 41% en 153 nervios. Las variaciones en la literatura podrían probablemente deberse al hecho de que la bifurcación ocurre a distancias variables antes del ingreso a la laringe. En consecuencia, algunos investigadores pueden pasar por alto la bifurcación durante la disección. Además, durante la cirugía paratiroidea, la necesidad de una disección completa del nervio hasta la membrana cricotiroidea es raramente requerida. Los autores de este trabajo excluyeron a esos pacientes que fueron sometidos específicamente a una paratiroidectomía en su serie, por dicha razón. En la presente serie, los pacientes con ramificación en los 5 mm terminales fueron excluidos, porque la mayoría de los NLR se desplegarán en los 5 mm terminales, previo a ingresar profundamente en el músculo cricofaríngeo [23]. En el estudio de Katz [23] el 58% de los nervios examinados se ramificaron a más de 0,5 cm del cartílago cricoides. Interesantemente, los autores del presente trabajo hallaron que la distancia media desde el punto de bifurcación del NLR a la membrana cricotiroidea fue de 8,3 mm a la derecha y de 7,5 mm a la izquierda.

Beneragama y Serpell [16], analizaron 213 NLR en 137 pacientes sometidos a operaciones tiroideas y paratiroideas. Reportaron que la distancia media desde la bifurcación a la unión cricotiroidea fue de 18 mm en el lado derecho y de 13 mm en el lado izquierdo. No obstante, similar a la presente serie, Armstrong y Hinton [24] reportaron la bifurcación a una distancia de 0,5-1 cm antes de volverse intralaringea. Muchas razones pueden contribuir a estas diferencias. Una podría ser que los autores del presente trabajo no usaron rutinariamente una almohada tiroidea para extender el cuello. La extensión del cuello puede estirar el nervio y alterar la distancia medida desde la bifurcación hasta la membrana cricotiroidea. Adicionalmente, las poblaciones en estudio son diferentes; además la disparidad racial y los hábitos corporales pueden afectar la longitud de los nervios. Finalmente, estudios futuros con un número más grande de pacientes serán de ayuda para una clarificación ulterior de este tema.

El punto de ramificación del nervio puede ser una falla importante de la cirugía tiroidea. Ese punto anatómico importante está en la región de la última parte del curso extralaríngeo del NLR, en donde se halla en mayor riesgo, rostral a la arteria tiroidea inferior y posterolateral al ligamento de Berry. La lesión pude ser causada por 2 razones: 1) la tracción glandular puede causar que las fibras nerviosas incrustadas sean traccionadas hacia delante, volviéndose entonces más vulnerables a la lesión y 2) la sutura de la glándula remanente para obtener hemostasia puede atrapar y, por lo tanto, lesionar el nervio [5]. Claramente, el cirujano debe tener en mente el riesgo de la división extralaríngea del nervio y no confundir las ramas laríngeas y extralaríngeas. Evitar la lesión del nervio demanda un conocimiento completo de las estructuras anatómicas normales del nervio [17].

La función de las ramas anterior y posterior de la bifurcación extralaríngea del NLR no es conocida. Algunos autores han sugerido que las ramas motoras están sólo en la división anterior y las fibras sensitivas están solamente en la división posterior [14]. No obstante, los estudios de Sunderland y Swaney [13], sugieren que existe una mezcla de fibras, tanto sensitivas como motoras, en ambas ramas. En el presente estudio, los autores hallaron que, en todas las ramas bifurcadas del NLR, las fibras motoras de las cuerdas vocales se encontraban únicamente en las ramas anteriores del NLR y ninguna fue localizada, por la técnica de medición empleada, en las ramas posteriores.

Tradicionalmente, se ha considerado que las fibras aductoras estaban localizadas en la rama anterior y las fibras abductoras en la rama posterior. Esa teoría fue presentada por primera vez por King y Gregg [25] y posteriormente por Rustad y Morrison [9,12]. Esos autores describieron la rama posterior pasando por detrás de la unión cricotiroidea por debajo del cricofaríngeo e inervando sólo al músculo cricoaritenoide posterior, así como dando sensibilidad a la mucosa por debajo de las cuerdas vocales verdaderas. Sin embargo, este concepto avanzó hasta tan recientemente como 2008; un artículo de revisión de monitoreo intraoperatorio del nervio establece que el cricoaritenoide posterior es inervado por la rama posterior del NLR [26]. No obstante, Sunderland y Swaney [13] describieron una mezcla y variación de las fibras motoras dentro de las ramas del NLR, incluyendo la posibilidad de que ambos músculos, aductor y abductor, pudieran ser inervados tanto por la rama anterior o por la posterior o por ambas. Otros autores sugirieron que la rama extralaríngea anterior era motora y la rama posterior sensitiva [27,28]. De manera importante, esa investigación nunca fue apoyada por un estudio funcional in vivo hasta el reporte reciente de Serpell y col. [15].

Beneragama y Serpell [16] documentaron que las fibras motoras tanto para la aducción como para la abducción de las cuerdas vocales están localizadas sólo en la rama anterior del NLR y que ninguna estaba presente en la rama posterior. La serie de los autores del presente trabajo es el primer estudio en Norteamérica que muestra conclusivamente in vivo que, funcionalmente, las ramas motoras que inervan los músculos intrínsecos de la laringe, excepto el cricotiroides, están localizadas en la rama extralaríngea anterior del NLR. Las fibras motoras han sido demostradas en la rama anterior para la aducción, como fue detectado por el Nerve Integrity Monitor y la estimulación nerviosa, en todos los 46 nervios (100%), evaluados cuando el nervio era bífido. Ningún paciente tuvo fibras motoras en la rama posterior. Estos resultados apoyan los hallazgos de Serpell y col. [15,16] para clarificar la falta de certeza previa sobre la función de las ramas.

Si el cirujano no advierte que el NLR está bifurcado, entonces, tanto la rama anterior como la rama posterior, cualquiera sea la no identificada, será puesta en un riesgo aumentado. Es posible, en esa circunstancia, que una sola rama sea presumida como todo el nervio y, en consecuencia, la otra rama estaría en riesgo. Si la rama anterior ha sido identificada, es menos probable que la rama situada más posteriormente pueda ser dañada si se usa una técnica de disección capsular. Por el contrario, si se ha identificado solamente la rama posterior y se usa la técnica de disección capsular, es posible que el cirujano pueda creer que todo el NLR está a salvo y, en ese escenario, la rama anterior puede estar en riesgo de lesión, resultando en parálisis de la cuerda vocal [16]. Si habiendo identificado el NLR, el mismo parece ser de diámetro pequeño, ese hallazgo debería alertar al cirujano sobre la posibilidad de bifurcación y se debería tener un cuidado extra para asegurarse que una rama bífida adicional no está presente.

Los autores creen que son necesarios estudios adicionales con un gran número de pacientes, para clarificar los correlatos electrofisiológicos de los evocados electromiográficos, así como la respuesta de contracción laríngea, en relación con la variabilidad anatómica del NLR. Este tema es de importancia clínica y se debería tener en cuenta que los nervios ramificados están particularmente predispuestos a ser lesionados, lo que debería obligar al cirujano a ejercitar los mayores esfuerzos para identificar y preservar cada rama del NLR.

♦ Comentario y resumen objetivo: Dr. Rodolfo D. Altrudi

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