Los principios del tratamiento quirúrgico para los tumores de la submucosa gástrica (TSG) incluyen la remoción completa del tumor con márgenes microscópicamente negativos; no se requiere la linfadenectomía profiláctica porque raramente metastatizan a los ganglios linfáticos regionales ^[1,2]. Los TSG son considerados como buenos candidatos para la cirugía mínimamente invasiva (CMI) debido a su relativamente mejor pronóstico.

La resección laparoscópica en cuña (RLC) ha sido ampliamente aceptada mundialmente desde su primer reporte ^[3]; no obstante, los tumores grandes, y aquellos localizados en la unión esofagogástrica (UEG), o en la pared gástrica posterior, son difíciles de tratar utilizando ese procedimiento ^[4].

Para expandir la aplicación de la CMI a esas lesiones, un método combinado, utilizando un abordaje endoscópico peroral y un abordaje laparoscópico, conocido como cirugía cooperativa laparoscópica y endoscópica (CCLE) fue desarrollado [4]. Varios procedimientos nuevos relacionados con la CCLE ^[5-8], y la cirugía intragástrica (cirugía intragástrica endoscópica percutánea (CIEP) ^[9], también han sido reportados para la CMI de los tumores ubicados en esas localizaciones difíciles.

La selección apropiada de los pacientes para la CMI, y el abordaje de los cirujanos, varían dependiendo de la dificultad de la operación de los TSG. Un conocimiento preoperatorio de las dificultades técnicas es crucial para el éxito de los procedimientos y la seguridad de los pacientes. Sin embargo, no se ha establecido un conjunto de criterios objetivos para evaluar las dificultades asociadas con ese procedimiento quirúrgico.

Los sistemas de puntuación basados en factores preoperatorios brindan un método confiable para evaluar las dificultades quirúrgicas, y han sido establecidos para la resección laparoscópica hepática (RLH) ^[10], que es aplicada ampliamente en el escenario clínico. Este estudio fue efectuado para desarrollar un sistema de puntuación para evaluar la dificultad de la CMI para los TSG.

> Pacientes y métodos

Se revisó retrospectivamente la base de datos prospectiva de los pacientes tratados por TSG en el University of Tsukuba Hospital. Todos los pacientes brindaron un consentimiento informado escrito para el procedimiento. El estudio fue realizado de acuerdo con los principios de la Declaración de Helsinki. Este estudio retrospectivo de cohorte fue aprobado por el comité de ética de la Tsukuba Clinical Research and Development Organization (T-CreDFO, R01-016).

Los pacientes que fueron sometidos a CMI entre 2014 y diciembre de 2019 fueron incluidos en el estudio. Dos cirujanos certificados de la Japan Society for Endoscopic Surgery, y 14 cirujanos en entrenamiento, realizaron las operaciones de CMI. Se analizaron los siguientes criterios: características del paciente, patología tumoral, procedimientos quirúrgicos, y resultados operatorios.

> Definición del puntaje de dificultad

Se definió al tiempo de duración de la cirugía como un indicador subrogante de las dificultades quirúrgicas, basado en el puntaje de dificultad de la RLH ^[11].

Las variables preoperatorias para predecir el tiempo quirúrgico fueron evaluadas utilizando análisis multivariados de regresión lineal. Incluyendo esas variables, se estableció un sistema de puntuación de la dificultad quirúrgica según la cantidad de puntos, de acuerdo con la localización del tumor, el tamaño, y la aparición del crecimiento tumoral, ponderando su contribución al tiempo quirúrgico. También se evaluó la eficacia clínica de ese sistema de puntuación, basado en los resultados postoperatorios para cada puntaje de dificultad.

> Indicación quirúrgica y procedimiento

Las indicaciones quirúrgicas fueron decididas siguiendo las guías de práctica clínica para los tumores estromales gastrointestinales (GIST, por sus siglas en inglés), en Japón ^[12]. Las indicaciones para la CMI fueron tumores pequeños, no mayores que 5 cm en el examen clínico de las imágenes. Los pacientes con tumores mayores a 5 cm fueron sometidos a laparotomía abierta, o gastrectomía anatómica, para asegurar los márgenes quirúrgicos.

La RLC fue aplicada principalmente a los tumores con crecimiento extragástrico. En contraste, se realizaron los procedimientos combinados con endoscopía peroral para los tumores con un tipo de crecimiento intragástrico. Si estaban ausentes las ulceraciones de los tumores, mayormente se efectuó la CCLE ^[4].

En los TSG ulcerados se efectuaron procedimientos sin exposición para prevenir la diseminación peritoneal. Los tumores con diámetro menor a 3 cm fueron recolectados del lado intraluminal mediante CCLE invertida ^[13], CCLE cerradas ^[8], o con técnica de cirugía endoscópica de inversión de la pared sin exposición (NEWS, por sus siglas en inglés)) ^[14].

Los tumores mayores de 3 cm fueron recolectados desde la cavidad abdominal mediante una combinación de abordajes laparoscópico y endoscópico a la neoplasia, con técnica sin exposición (CLEAN-NET, por sus siglas en inglés) ^[6]. Los tumores adyacentes al cardias o al píloro, fueron sometidos a CIEP ^[3,15].

> Definiciones

La localización del tumor fue dividida en tres porciones: superior, media, e inferior, de acuerdo con la clasificación japonesa del carcinoma gástrico ^[16]. Los tumores localizados en el cardias fueron definidos como el epicentro del tumor ubicado dentro de los 2 cm de la UEG, o el margen proximal de tumor estaba adyacente, dentro de 1 cm, a la UEG.

Adicionalmente, la circunferencia de sección transversal fue dividida en cuatro partes iguales: curvaturas menor y mayor, y paredes anterior y posterior ^[16]. La obesidad fue definida como un índice de masa corporal > 30 kg/m², basado en la clasificación de la Organización Mundial de la Salud. La morbilidad postoperatoria fue catalogada de acuerdo con la clasificación de Clavien-Dindo ^[17], y se contaron las morbilidades superiores al grado 2.

> Análisis estadístico

Los datos continuos fueron expresados como valores de mediana con rango intercuartil (RIC). Los datos categóricos fueron expresados como conteos totales con valores percentiles asociados. Las variables continuas fueron comparadas utilizando las pruebas de Kruskal-Wallis y U de Mann-Whitney, mientras que los datos categóricos fueron analizados usando la prueba de chi-cuadrado.

Un modelo de regresión lineal fue utilizado para identificar los factores preoperatorios predictivos, usando el tiempo de duración de la cirugía como una medida alternativa de resultado para la dificultad quirúrgica. En la comparación multivariada, las variables con un valor de p < 0,3, con valores de coeficiente positivos, fueron definidas como factores independientes para la predicción de las dificultades quirúrgicas. La significación estadística fue establecida en p < 0,05. Todos los análisis estadísticos fueron realizados utilizando el programa SPSS (versión 25.0; IBM Corp., Armonk, NY. USA).

> Características del paciente y patología tumoral

Cuarenta y cinco pacientes fueron sometidos a cirugía por TSG, y 36 de ellos a CMI. La mediana del tamaño del tumor fue de 3,0 cm (rango 1,2–7,5), y dos tercios de los tumores estaban localizados en el tercio superior del estómago. Los candidatos para la CMI son los pacientes con tumores clínicamente diagnosticados ≤ 5 cm de tamaño; no obstante, dos tumores > 5 cm fueron incluidos debido al crecimiento tumoral después del estudio por imágenes.

Trece pacientes (36,1%) fueron sometidos a aspiración con aguja fina guiada por ultrasonido endoscópico, y cuatro casos adicionales fueron confirmados por diagnóstico histológico preoperatoriamente mediante biopsia endoscópica. Veintinueve tumores (80,5%) fueron diagnosticados anatomopatológicamente como GIST. Los tumores estuvieron localizados más frecuentemente en el fundus gástrico (n = 11; 30,6%), y estuvieron principalmente ubicados en la curvatura mayor.

> Resultados quirúrgicos

La RLC fue realizada en 17 casos (47,1%), y un abordaje combinado de laparoscopía y endoscopía luminal fue efectuado en14 casos (38,9%). Las operaciones fueron completadas según lo planificado, sin conversión a otro método, o a laparotomía, en todos los casos. La mediana del tiempo operatorio fue de 123 minutos (RIC: 94–193), y la de la pérdida de sangre fue de 2 mL (RIC: 0–12). Veintidós casos (61,1%) fueron realizados por un cirujano en entrenamiento.

La morbilidad postoperatoria de grado 2 ocurrió en 2 pacientes (5,6%); sin embargo, no se observaron complicaciones de grado 3 o superior. La mediana de la duración de la estadía hospitalaria fue de 7 días (RIC: 5–8). Todos los tumores fueron resecados en bloque sin rotura, y no fueron expuestos en el margen resecado del espécimen.

Se encontró que las clasificaciones de riesgo patológico postoperatorio de recurrencia del GIST en 29 pacientes eran: “muy baja” en 4 (13,8%), “baja” en 16 (55,2%), “intermedia” en 5 (17,2%), y “alta” en 4 (13,8%) pacientes. Dos pacientes con tumores de alto riesgo fueron sometidos a terapia adyuvante con imatinib. La mediana del período de seguimiento fue de 27,0 meses (RIC: 14,1–38,8), y todos los pacientes estaban con vida, sin recidiva del GIST, durante el período de seguimiento alejado.

> Modelo para la predicción de la dificultad quirúrgica de los procedimientos de CMI

La localización del tumor y la anatomía patológica son considerados los factores claves que influencian las dificultades quirúrgicas en los TSG ^[18,19]. Por lo tanto, los autores identificaron primero las localizaciones de los tumores dentro del estómago que se correlacionaron con un tiempo quirúrgico extendido.

La duración de la cirugía en los tumores en la circunferencia de la pared no fue significativamente diferente cuando se incluyó cada localización en el estómago. Sin embargo, en el fundus gástrico, los tumores ubicados en la pared posterior resultaron en tiempos operatorios más largos que en la curvatura menor (p = 0,175).

Las operaciones en los tumores en el cardias fueron significativamente más prolongadas que las de los tumores localizados en el tercio medio del estómago (p = 0,004). El crecimiento intraluminal del tumor, y los tumores > 4 cm de diámetro, fueron considerados también como factores con influencia sobre el tiempo quirúrgico.

Luego, evaluaron la correlación entre cada factor patológico del tumor, las características de los pacientes, y el tiempo quirúrgico, usando un modelo de regresión lineal. Las siguientes variables fueron extraídas como candidatas para el análisis multivariable: tumores localizados en el cardias (coeficiente 125,7; p = 0,001), tumores localizados en la pared posterior del fórnix (56,8; p = 0,134), tumores con crecimiento intraluminal (96,2; p = 0,001), y tamaño del tumor > 4 cm (35,8; p = 0,276). Incluyendo esas variables, el tiempo quirúrgico para el procedimiento se predijo utilizando el modelo de regresión lineal (R² = 0,568; p < 0,001).

Basado en esos resultados, se definió el puntaje de la siguiente manera: localización del tumor (cardias, puntaje de “2”; pared posterior del fundus, “1”; otros, “0”); tamaño del tumor (> 4 cm, “1”; ≤ 4 cm, “0”); y aparición del crecimiento tumoral (intraluminal, “1”; otros, “0”).

>Evaluación del sistema de puntación de la dificultad quirúrgica

Posteriormente, se clasificó la cohorte retrospectiva de 36 pacientes de acuerdo con el sistema de puntuación de la dificultad quirúrgica. Los pacientes fueron estratificados de la siguiente manera: 12 casos (33,3%) fueron clasificados como “puntaje 0”; 12 casos (33,3%) como “puntaje 1”; 8 casos (22,2%) como “puntaje 2”; 3 casos (8,3%) como “puntaje 3”; y 1 caso (2,8%) como “puntaje 4”.

En el “puntaje 0”, la mayoría de los casos (n = 11; 91,7%) recibió una RLC. En contraste, el porcentaje de abordaje con “laparotomía más” (CCLE o CIEP) aumentó paulatinamente con las puntuaciones más altas.

En un análisis de subgrupo, el abordaje “laparoscopía más” mostró un aumento paulatino en el tiempo quirúrgico, pero “laparoscopía sola” no mostró diferencias en la duración de la cirugía. Los pacientes clasificados como “puntaje 3” o mayor, se correlacionaron con una pérdida significativamente mayor de sangre durante la cirugía (p = 0,031), y tuvieron una duración de la estadía hospitalaria significativamente prolongada (p = 0,012), en relación con aquellos con un puntaje de 2 o menor.

Los procedimientos de CMI son tratamientos estándar para los TSG, y se han inventado varios procedimientos para lograr una remoción radical del tumor, sin afectar la función del órgano ^[20]. El reconocimiento preoperatorio de las dificultades técnicas es crucial para la selección de los procedimientos quirúrgicos y la seguridad del paciente; no obstante, no se ha establecido un conjunto objetivo de criterios.

En este estudio, los autores establecieron un sistema novedoso de puntuación para predecir las dificultades técnicas de la CMI para los TSG. Esa clasificación fue capaz de estratificar paso a paso el tiempo dedicado a los procedimientos quirúrgicos, y los resultados operatorios (pérdida de sangre y duración de la estadía hospitalaria) fueron diferentes entre los pacientes con puntaje bajo y alto.

La CMI para los TSG se aplica comúnmente a los tumores relativamente pequeños, y es desalentada en los pacientes con tumores grandes, debido al riesgo de rotura tumoral, que se asocia con un riesgo muy alto de recurrencia, especialmente en el GIST ^[21]. Un meta-análisis reciente concluyó que la cirugía laparoscópica para los GIST pequeños mostró resultados postoperatorios y oncológicos similares, o incluso mejores, que el abordaje abierto ^[22,23].

La indicación  quirúrgica para la CMI de los TSG se define sólo por el tamaño del tumor, mientras que otros factores no están claramente precisados. Sin embargo, los tumores localizados en la UEG, o en la pared posterior del estómago, y los tumores intragástricos, son reconocidos como difíciles de manejar mediante la RLC ^[4,15].

Madhavane y col. ^[18], reportaron que los tumores que invaden el cardias o el píloro requieren una resección anatómica formal, gastrectomía total o subtotal, para obtener resecciones R0. Adicionalmente, Tabrizian y col. ^[19], reportaron que las razones para la conversión durante la cirugía laparoscópica a laparotomía abierta, en los GIST, fueron: la invasión del tumor en órganos adyacentes, adherencias, proximidad con la UEG, tamaño grande del tumor, o coincidencia con otra lesión maligna. Por lo tanto, esos factores son considerados como contribuyentes a la dificultad quirúrgica de la CMI.

No se ha establecido un criterio objetivo para asistir a los cirujanos en la selección de los mejores procedimientos para un caso particular de TSG. Los cirujanos deben confiar en su propia experiencia a la hora de tomar decisiones, lo que no es un estándar fiable.

Los sistemas de puntuación que predicen dificultades quirúrgicas han sido particularmente útiles en la RLH, debido a la complejidad técnica de ese procedimiento.

Los sistemas de puntuación para la RLH fueron establecidos con base en los siguientes factores subrogantes de la dificultad quirúrgica: índice subjetivo evaluado por expertos ^[24], tiempo operatorio ^[11], morbilidad y mortalidad postoperatorias ^[25], y complicaciones intraoperatorias, incluyendo pérdida elevada de sangre, lesión de órganos adyacentes, y conversión ^[26].

El diseño de un sistema de puntuación para los TSG de acuerdo con esos criterios no era plausible, porque la cirugía para los TSG no es técnicamente desafiante y potencialmente mortal, en comparación con la RLH, resultando en pérdida baja de sangre, menores tasas de conversión a laparotomía abierta, y de morbilidad postoperatoria. Por lo tanto, se seleccionó el tiempo operatorio como un factor subrogante para las dificultades quirúrgicas.

La duración de la cirugía está influenciada por la facilidad del abordaje a la lesión tumoral, manejo cuidadoso del tumor para evitar su rotura, determinación precisa de la línea de corte que asegure el margen quirúrgico de seguridad, y sutura adecuada de los defectos de la pared gástrica. Los pacientes que fueron clasificados como “puntaje 3” o mayor, mostraron mayor pérdida de sangre, y duración más prolongada de la estadía hospitalaria postoperatoria, que los pacientes con puntajes más bajos, indicando que el tiempo operatorio era un factor subrogante adecuado de la dificultad.

El abordaje quirúrgico para la CMI afecta también mucho la duración de la cirugía. En el abordaje sólo con laparoscopía, no hubo diferencia en el tiempo quirúrgico entre el “puntaje 0” y el “puntaje 2”; sin embargo, el porcentaje de casos completados fue más alto en el “puntaje 0”, y disminuyó gradualmente con la elevación de la puntuación, y no hubo casos completados en “puntaje 3 o mayor”.

Por lo tanto, los autores interpretaron que las dificultades quirúrgicas contribuyeron a la “selección” de los abordajes quirúrgicos en los casos con puntajes más bajos (puntajes 0-2). En contraste, el abordaje “laparoscopía más”, que incluyó laparoscopía con endoscopía luminal (procedimientos relacionados con CCLE), y la cirugía intragástrica, mostraron una elevación paulatina del tiempo quirúrgico; por lo tanto, la dificultad quirúrgica entre los casos con puntaje más alto (2-4) dependió principalmente de la complejidad del procedimiento más que de las diferencias de abordaje.

La CMI para los TSG es considerada como un procedimiento relativamente sencillo y, a menudo, es realizada por cirujanos en entrenamiento ^[27]. En la presente serie, dos tercios de todas las operaciones fueron efectuadas por cirujanos en entrenamiento, particularmente en operaciones clasificadas como “puntaje 0” o “puntaje 1”. Aunque la mayoría de los casos fueron llevados a cabo por cirujanos en entrenamiento, los resultados quirúrgicos fueron aceptables.

Por lo tanto, los autores anticipan que los pacientes calificados como “puntaje 0 o 1” por su sistema de dificultad, podrían convertirse en candidatos para la cirugía realizada por cirujanos en entrenamiento. En cambio, los pacientes calificados como “puntaje 2” o mayor, fueron principalmente manejados por cirujanos certificados, porque sus casos fueron considerados difíciles en los entornos clínicos. De acuerdo con sus resultados quirúrgicos, los autores consideran que los pacientes con “puntaje 2” son mejores candidatos para la CMI realizada por cirujanos experimentados.

Los casos limitados calificados como “puntaje 3” o “puntaje 4”, se ubicaron principalmente en el área adyacente a la UEG, en la que la CMI fue muy difícil de realizar. Los autores consideran que los casos con alta puntuación tienen un riesgo alto de conversión a laparotomía abierta, o de incidencia de complicaciones quirúrgicas. En consecuencia, la laparotomía abierta, o la resección anatómica, tal como una gastrectomía proximal, deberían ser inicialmente consideradas, aunque eso depende del nivel de destreza y experiencia del equipo quirúrgico.

Adicionalmente, esos casos difíciles pueden superarse utilizando el abordaje robótico. Zhao y col. ^[28], reportaron la ventaja de la cirugía robótica para los GIST, especialmente para los tumores localizados en el cardias o la región subcardial. Además, Shi y col. ^[29], reportaron una nueva técnica quirúrgica para los GIST, que podría disecar por completo el tumor, mientras se preserva la capa mucosa intacta, denominada cirugía cooperativa robótica y endoscópica del tercer espacio. En consecuencia, los casos con puntajes más altos pueden ser una mejor indicación para el abordaje robótico.

Este estudio está limitado por el tamaño pequeño de la muestra, y el análisis de cohorte retrospectivo de una única institución. La preservación del cardias es frecuentemente complicada si el tumor está adyacente a él, porque existe una relación de compensación entre la preservación funcional y la resección tumoral con margen negativo seguro ^[15].

Los tumores adyacentes al píloro tienen las mismas características anatómicas; por lo tanto, también pueden ser un factor que contribuya a la dificultad quirúrgica. Debido a la cantidad limitada de casos, los autores no pueden afirmar definitivamente si otros factores afectan la dificultad quirúrgica; por lo tanto, se requiere una validación con muestras de tamaño más grande.

Este estudio desarrolló un novedoso sistema de puntuación para predecir la dificultad quirúrgica de los TSG utilizando un abordaje de CMI. Este sistema podría tener un impacto limitado en la predicción de los resultados quirúrgicos, como la mortalidad o las complicaciones quirúrgicas graves, debido a las tasas más bajas de incidencia. Sin embargo, los autores anticipan que este sistema de puntuación será útil para seleccionar los casos apropiados, y optimizar los abordajes quirúrgicos para los procedimientos de CMI.

Comentario y resumen objetivo: Dr. Rodolfo D. Altrudi